בפרק כ"א, איוב משיב לדברי צופר הנעמתי ובכך חותם את הסבב השני בויכוח שלו עם הרעים. כהרגלו, איוב פותח בדברים נוקבים כלפי הרעים ומבקש מהם שימנעו מלדבר לפניו. עיקר דבריו בפרק זה הוא בשלוות הרשעים בעולם הזה ובמרידתם בקב"ה בצורה שכלית ומבוקרת לאחר שהם רואים שאלוהים לא פועל במציאות ואין תועלת בעבודתו: "מַה שַׁ-דַּי כִּי נַעַבְדֶנּוּ וּמַה נּוֹעִיל כִּי נִפְגַּע בּוֹ?" (איוב כ"א, טו). איוב עצמו מסתייג מדרך הרשעים – "הֵן לֹא בְיָדָם טוּבָם, עֲצַת רְשָׁעִים רָחֲקָה מֶנִּי" (שם, טז), אך עדיין קשה בעיניו המציאות שבה ברוב המקרים - דרך רשעים צלחה. הוא סותר מכל וכל את טענת הרעים שהרשעים נענשים ומתייסרים ומראה להם את הפך הדבר במציאות, עד כי אפילו אחרי מותם מכבדים אותם. הוא מסיים את דבריו בשאלה רטורית: "וְאֵיךְ תְּנַחֲמוּנִי הָבֶל וּתְשׁוּבֹתֵיכֶם נִשְׁאַר מָעַל?" (שם, לד) – הרעים מדברים גבוהה-גבוהה, תשובותיהם נשארות ברמת האידיאל ולא עומדות במבחן המציאות.
כאשר הרעים באו לראשונה לפני איוב, הם ישבו לפניו, בכו ולא דיברו עימו במשך שבעה ימים. שתיקה זו היא לכאורה מה שמבקש מהם איוב גם בתחילת פרקנו, אך לא כן הוא הדבר. יש שתיקה ויש שתיקה; יכול אדם לשתוק ועדיין להעביר מסר לרעהו. הרעים לא גילו אמפתיה כלפי איוב בשתיקתם הראשונית, אלא בכו על עצמם ועל מה שהם חוו. איוב השתנה כליל. אי אפשר לזהות אותו. הם איבדו חבר. בפרקנו, איוב מבקש מהם לשתוק ולהקשיב לדבריו – וזאת תהיה נחמתו: "שִׁמְעוּ שָׁמוֹעַ מִלָּתִי וּתְהִי זֹאת תַּנְחוּמֹתֵיכֶם" (שם, ב). לנחם אדם אין פירושו להסביר לו מדוע באו עליו יסורים, וכן לא לשאת דרשות וכדומה, אלא - לבכות עימו, לאפשר לו לבכות בעצמו, לשמוע ולהשמיע דברים היושבים על ליבו. שמעתי פעם מעשה על רבי חיים שמואלביץ שהלך לנחם אם שבתה היחידה נהרגה בתאונת דרכים, והיא בת תשע שנים בלבד. האם הסתגרה בחדר ולא רצתה לשמוע אף אדם, לא רצתה לפגוש אף רב שיסביר לה למה זה קרה. הגיע רבי חיים שמואלביץ וביקש להיכנס לחדרה של האם. הוא נכנס, והאם הסתכלה עליו במבט של: "מה כבר יש לך לומר לי?". השיב לה הרב חיים: "כמה כואב, הילדה הזו הלכה והיא לא תשוב... הילדה שכל כך ציפית לראות בגדילתה ופריחתה – כבר לא תביא תעודות מבית הספר. כמה חיכית לראות אותה בשמלת כלה – אבל זה כבר לא יקרה...". האם בכתה ובכתה לשמע דבריו, ואחר שעה של בכי – כשרבי חיים מצטרף לבכייה, היא יצאה מן החדר והייתה מסוגלת לפגוש את מנחמיה. אמרו חכמים: "אל תנחמנו [את האבל] בשעה שמתו מוטל לפניו". ההקשבה היא סוד הנחמה. איוב מבקש שיהיה מי שיקשיב לכאבו. הרעים אינם עושים כן, ולכן איוב פונה לאלוהים ומבקש ממנו לעשות כן. כאשר אלוהים יענה לאיוב בסוף הספר – ובכך יובן כי הוא גם הקשיב – יתנחם איוב: "על כן אמאס וניחמתי על עפר ואפר" (שם מ"ב, ו). דבריו של אלוהים בסוף הספר אינם תשובות מפורשות לשאלותיו של איוב, אך עיקרם הם עצם ההקשבה לאיוב, שהיא היא נחמתו.